Начало музею было положено решением Исполнительного комитета Беломорского районного Совета депутатов трудящихся от 2 ноября 1961 г. «Об открытии Историко-краеведческого музея в г. Беломорске». Первым организатором учреждения стал Кондратий Яковлевич Игнатьев (1902-1970).

Согласно решению Исполкома Беломорского Райсовета от 2 ноября 1961 года «Об открытии Историко-краеведческого музея в г. Беломорске», председатели городского, поселковых и сельских Советов должны были «организовать широкую разъяснительную работу и сбор экспонатов для систематического пополнения выставочного фонда музея», а руководители предприятий, организаций и учреждений — передать в музей для экспонирования материалы, «имеющие историческую ценность, а также материалы, отражающие производственную деятельность предприятий, организаций и учреждений».

Первая экспозиция народного музея была открыта в ноябре 1961 г. Часть экспонатов была передана Государственным историко-краеведческим музеем КАССР, а его сотрудники принимали непосредственное участие в создании и оформлении экспозиции – художник С.В. Левицкий и научный сотрудник В.Г. Хапов. Много работ выполнил для музея художник Г. И. Стронк.

В 1962-1965 гг. в результате работы археологов под руководством Ю.А. Савватеева в окрестностях Беломорска выявлены новые группы наскальных изображений. Постановлением Совета Министров КАССР от 26 февраля 1966 г., «учитывая большое научное значение открытых групп петроглифов, получивших широкую известность и в связи с этим возрастающий интерес к этим местам туристов», на базе уникальных памятников первобытной культуры «Бесовы следки» и «Залавруга» в апреле 1966 г. был создан музей «Беломорские петроглифы» на правах филиала Карельского государственного историко-краеведческого музея. В его состав вошел и общественный музей г. Беломорска. Заведующим филиалом стал К. Я. Игнатьев, на тот момент пенсионер, чуть ранее – руководитель Промкооперации района. Во многом благодаря его усилиям во время строительства Выгостровской ГЭС над группой петроглифов «Бесовы следки» был сооружен защитный павильон. В этом здании из стекла и бетона с 1968 г., помимо подсвеченной софитами скалы с петроглифами, посетители могли увидеть и небольшую выставку, посвящённую археологическим памятникам Карелии. В Беломорске по адресу: ул. Октябрьская, 3а действовала обновленная экспозиция бывшего народного музея.

Вот как отзывался о новом музее корреспондент газеты «Ленинская правда» И. Уткин, посетивший г. Беломорск в 1963 г.: «Если кому-либо из вас доведется побывать в Беломорске, зайдите в историко-краеведческий музей. Он совсем еще молод, но здесь уже есть немало интересного. Вы увидите экспонаты, рассказывающие о жизни человека в далеком прошлом. По материалам музея Вы сможете познакомиться с успехами, которых добились труженики района за годы Советской власти». Свою заметку о музее он заканчивал следующими пожеланиями: «Надо, чтобы молодой историко-краеведческий музей Беломорска развивался и стал образцовым очагом культуры».

За годы работы музея менялся его кадровый состав, месторасположение учреждения, но неизменным оставалось его основное предназначение – сохранение фонда – памятников историко-культурного наследия, содействие развитию и популяризации традиционной культуры района.

В 1980 г. в связи с аварийным состоянием старого здания музей разместился по новому адресу: ул. Октябрьская, 36, где до этого располагалась Беломорская средняя школа №1. Начались работы по оформлению постоянной экспозиция музея в составе 5 тематических залов, посвященной истории района от периода неолита до «развитого социализма». Приспосабливались под музейные залы классы и коридоры школы, этот период продолжался около 6 лет. Руководила работой зав. филиалом Полина Савельевна Фофанова. Создавалась экспозиция сотрудниками головного учреждения – Каргосмузея, но помогали очень многие предприятия района.

28 февраля 1987 г. состоялось торжественное открытие с присутствием представителей этих предприятий. Но деревянное здание, где находился музей, уже в 1994 г. было разобрано.

С 1 января 1991 года Постановлением Совмина КАССР «Об образовании самостоятельных музеев в районах республики» на базе бывшего филиала Карельского государственного краеведческого музея был создан «Районный краеведческий музей «Беломорские петроглифы»».

В настоящее время музей располагается в здании бывшего кинотеатра «Выг». С 2006 г. здесь находится фондохранилище, а с апреля 2008 г. действует экспозиционно–выставочный зал. В разные годы в музее были оформлены выставки «Взгляд сквозь столетие», «Древности земли поморской», «По страницам истории Беломорска», «Военная столица Карелии», «Золотные узорочья Поморья», «Традиции Масленицы», «Первый летописец Беломорска», «Прыжок в прошлое» и др. 

29-30 июля 2000 г. музей впервые организовал Фестиваль первобытной культуры. В рамках мероприятия состоялся муниципальный конкурс «Петроглифы — визитная карточка Беломорска», обустройство маршрута на Залавругу, творческий концерт в ДК, «первобытное пятиборье» (соревнование команд у ДК). У Залавруги силами участников археологического экспериментального лагеря (Петрозаводский Дом творчества детей и юношества) раскинулось «первобытное поселение». Был проведен обряд лечения больного шаманом, работали мастерские по обработке камня, выделыванию шкур, лепке и обжигу горшков.

В 2024 году организатором 12-го регионального фестиваля первобытных искусств «Залавруга» выступил Центр по управлению петроглифами. Фестиваль прошел на территории Беломорского округа 7 июля.

Выступление образцового хореографического ансамбля народного танца «Росинка» на XII фестивале первобытных искусств «Залавруга». Беломорский округ, Залавруга, 7 июля 2024 г.

Знаменательным событием в истории музея стало включение памятника «Петроглифы Белого моря» в список всемирного наследия ЮНЕСКО. Такое решение было принято на 44-й сессии Комитета всемирного наследия, которая состоялась в сентябре 2021 года.

Сегодня Беломорский краеведческий музей — муниципальное бюджетное учреждение. В его собрании — коллекции предметов поморской культуры, хозяйства и быта; хранятся материалы по истории края, в том числе, документы, фотографии, личные вещи беломорчан — героев Великой Отечественной войны 1941-1945 гг., учителей, спортсменов, почетных граждан г. Беломорска.

6 января 2023 г. в Беломорском районном краеведческом музее (с 2024 г. — Беломорский краеведческий музей) состоялась презентация новой интерактивной экспозиции «Сказания Поморского берега», созданной по национальному проекту «Культура: техническое оснащение музеев». В новом современном экспозиционном пространстве посетители музея знакомятся с различными страницами истории Беломорского района: культурой и бытом поморов, судостроением и мореходством, старинными поморскими поселениями, историей строительства Беломорско-Балтийского канала и развития города Беломорска. В помощь им будут не только опытные экскурсоводы, но и интерактивные карты, интерактивные столы и аудиогиды. Желающие смогут совершить VR-туры «От Сороки до Соловков» и «Залавруга». В Центре поморской культуры музея представлена большая выставка краеведческой литературы, а с помощью двух интерактивных столов можно познакомиться с материалами по истории малой родины и с материалами электронной книги памяти Беломорского района, создаваемой музеем с 2022 г.

С 1 января 2022 года структурным подразделением музея является Центр поморской культуры. Здесь организуются выставки о Поморье, ежегодно проводится межрегиональная краеведческая конференция «Балагуровские чтения», создаются собственные краеведческие ресурсы. С 2022 года организуется краеведческий марафон записей местной речи «Живое слово Карельского Поморья», посвященный памяти Ивана Матвеевича Дурова. В Центре поморской культуры работает мастерская «Рукоделия Поморья», клуб золотошвей. Юные беломорчане занимаются здесь по образовательным программам «Шью как мама», «Бабушкин урок». Организуются ремесленные встречи, мастер-классы, ремесленные недели. На базе Центра работают две общественные организации: объединение краеведов «Поморский берег», объединение мастеров «Рукоделия Поморья».

В 2024 году в Беломорском краеведческом музее были организованы выставки «Солдат Победы Александр Фёдорович Кушерекин», «Пока мы помним, мы живы…» (коллекция документов и фотографий А.Ф. Попова), «У городов, как у людей своя судьба», посвящённые Анатолию Андреевичу Аникиеву (1945-2019) и учительской династии Алексеевских, «Зародились в селе Сорока три лесопильных завода» (к 155-летию Беломорского ЛДК), «Я была млада-младешенька…» (семейные реликвии Татьяны Евгеньевны Рядовой) и др.

Из выступления Алексея Александровича Попова на открытии выставки «Пока мы помним, мы живы…»: из музейной коллекции Александра Филипповича Попова, ветерана войны, почетного гражданина города Беломорска». Беломорск, 27 января 2024 г.

Об открытии выставки документов и фотографий из личной коллекции жительницы города Беломорска Татьяны Евгеньевны Рядовой

Фрагменты открытия выставки, посвящённой Анатолию Андреевичу Аникиеву (1945-2019), работавшему с 1969 по 2005 гг. главным архитектором Беломорского района. Долгие годы он являлся капитаном сборной команды города по баскетболу, проектировал храмы в г. Беломорске и с. Сумский Посад. Даритель Беломорского краеведческого музея. Беломорск, 18 мая 2024 г.Фрагмент выступления Сергея Валентиновича Щуковского на открытии выставки «Зародились в селе Сорока три лесопильных завода», посвященной 155-летию Беломорского лесопильно-деревообрабатывающего комбината (БЛДК). Беломорск, Беломорский краеведческий музей, 13 сентября 2024 г.